お犬の方の生涯は、織田信長の中央集権化構想と密接に連動していました。最初の夫となったのは、尾張知多半島の大野城主であった佐治信方（さじのぶかた）です。佐治氏は伊勢湾の水運を支配する強力な水軍勢力であり、信長にとって尾張・伊勢の制海権を固める上で不可欠な同盟相手でした。信方との間には嫡男である佐治一成（さじかずなり）らが生まれ、夫婦仲も良好であったと伝えられています。
しかし天正2年（1574年）、信長が総力を挙げて挑んだ第三次伊勢長島一向一揆の戦いにおいて、夫の佐治信方が22歳の若さで討ち死にしてしまいます。突如として未亡人となったお犬の方は、幼い佐治一成らを残して織田家へ戻されることになりました。
その後、信長はお犬の方を室町幕府管領の名門である細川昭元（ほそかわあきもと）のもとへと再嫁させます。信長と敵対した足利義昭が追放された後、細川京兆家の血筋は京都支配の正統性を保つための切り札でした。織田家の実妹を名門管領家に送り込むことで、信長は中央における政治的権威の融合を図ったのです。お犬の方は、地方土豪の水軍から天下の管領家まで、信長の野望の最前線を支える形で二度の政略結婚を受け入れました。
